In questa sezione del Museo sono raccolte le opere d'arte legate alla storia e al mito della Repubblica, molte delle quali originariamente ornavano i più importanti edifici pubblici e di culto della Città di San Marino.

L'esposizione inizia dai dipinti e dagli oggetti provenienti dall'antico Monastero di Santa Chiara che oggi, dopo la sua ristrutturazione,  ospita mostre temporanee ed è sede di alcuni uffici dello Stato. (Sala V)   

La sala principale è riservata ai capolavori: fra tutti vanno ricordati i dipinti del Guercino e dei suoi seguaci, Cesare e Benedetto Gennari, Matteo Loves, Elisabetta Sirani.  (Sala VI)

Ai principali protettori della Repubblica, San Marino e Sant’Agata, sono ispirate le opere raccolte nella sala attigua, che inoltre presenta caratteristici oggetti per il funzionamento delle Istituzioni (urne e piatti per le votazioni, il giuramento dei Reggenti ecc.) (Sala VII);  nella sala accanto sono esposti alcune suppellettili d’uso: boccali, strumenti musicali, giochi, e le insegne dei principali ordini cavallereschi della Repubblica. (Sala VIII)   

L'ultima sala del piano è dedicata alle origini del Museo di Stato, con i primi doni ricevuti nell’Ottocento, fra i quali alcune preziose tavole e sculture del XV e XVI secolo. (Sala IX)